A série é baseada no livro Darkly Dreaming Dexter, de Jeff Lindsay, e conta a história de Dexter Morgan. Ele mata criminosos de um modo bem meticuloso e sem pistas, valendo-se do fato de ser um expert forense em análise sanguínea e de trabalhar no Departamento de Polícia de Miami. A série narra a trajetória de sua vida dupla por meio de flashbacks e aos poucos vai revelando diversos segredos dos personagens num clima de bastante suspense.
Debra não está lidando bem com as suas ações e começa a se envolver com coisas ruins
O ator agora é dono da residência que tem quatro quartos além de um ambiente separado para visitas
Quando não está ajudando a divisão de homicídios a resolver assassinatos, Dexter caça e mata maus elementos que conseguiram se livrar da justiça. Sua irmã, Debra, uma policial do departamento de atentado ao pudor e prostituição, procura Dexter quando prostitutas são assassinadas na região de Miami. Com a ajuda de Dexter, ela espera ter uma chance de ganhar pontos com sua chefe, a tenente LaGuerta. Enquanto isso Rita Bennet, uma mãe solteira de duas crianças e cujo ex-marido está na prisão, quer dar mais um passo em seu namoro com Dexter.
Dexter espreita sua próxima vítima, um motorista bêbado que está prestes a ser absolvido pelo assassinato de um adolescente. No entanto, quando um policial amigo é encontrado morto, ele pára sua caçada e ajuda Batista e Doakes, da divisão de homicídios, a investigarem o suspeito do crime, o chefe de uma organização criminosa. A questão fica ainda mais pessoal quando o criminoso manda matar a mulher do policial assassinado. Enquanto isso, o Ice Truck Killer, um caçador de prostitutas, age novamente e deixa uma prova macabra no local do crime. Debra encontra a tal prova e consegue sua desejada transferência para a divisão de homicídios.
Dexter caça sua próxima vítima, um adolescente que cumpriu pena por assassinato e parece que irá matar novamente, quando é chamado para ajudar Debra na investigação do último crime do Ice Truck Killer. Apesar dos protestos de Debra e Dexter, a tenente LaGuerta dá início a uma caçada humana por Tony Tucci, um vigia noturno flagrado pelas câmeras de segurança da pista de patinação onde o corpo foi encontrado. Enquanto a polícia persegue Tucci, a cética Debra continua procurando pelo “verdadeiro” Ice Truck Killer. Doakes resolve ir atrás do chefe de uma organização criminosa e o confronta sobre sua participação no assassinato de um policial e sua esposa. Rita, a namorada de Dexter, também enfrenta problemas ao ser procurada por uma pessoa que exige o pagamento das drogas que seu ex-marido perdeu.
O passado de Dexter vem à tona quando partes de corpos começam a aparecer por toda Miami – ações do Ice Truck Killer. Os terríveis cenários criados em locais onde Dexter tem recordações de infância começam a fazê-lo questionar seu passado e os motivos para controlar seu desejo obscuro. Enquanto isso, a caçada de LaGuerta por Tony Tucci toma uma direção oposta quanto os policiais descobrem a ligação do vigia com o Ice Truck Killer. Doakes, investigador chefe do caso do Ice Truck Killer, teme por sua vida quando começa a ser seguido pelos homens do chefe de uma organização criminosa.
Debra encontra uma vítima do Ice Truck Killer ainda com vida, permitindo que LaGuerta e os detetives da divisão de homicídios tenham sua primeira oportunidade de identificar o famoso assassino serial. Debra e Doakes, conversam com a vítima mutilada na esperança que ela seja capaz de reconhecer o assassino. Enquanto isso, Rita comenta com Dexter que o noivo de uma amiga desapareceu quando tentava ir de Cuba para os Estados Unidos com a ajuda de um coiote (que atua na imigração ilegal). Quando o imigrante aparece morto, Dexter resolve sair à caça do coiote assassino, mas logo percebe que precisará mais do que planejou para ele.
Dexter chega na cena de um crime e se depara com o corpo de uma de suas vítimas. Embora ele tenha levado o cadáver para outro local, alguém misteriosamente o colocou ali novamente. Dexter logo imagina se tratar do Ice Truck Killer, numa tentativa de mostrar que está ciente de suas ações. A situação fica ainda mais delicada quando LaGuerta encontra um jovem cubano escondido na cena no crime, uma pessoa que provavelmente testemunhou o assassinato. Dexter precisa surgir com um plano para despistar a divisão de homicídios durante as investigações. Enquanto isso Rita tem de lidar com o seu agressivo ex-marido Paul, que saiu da prisão e quer ir a festa de aniversário da filha.
Debra e Batista acreditam que Neil Perry seja o Ice Truck Killer quando encontram um corpo embaixo do trailer onde ele mora. Os policiais logo tentam capturá-lo antes que Neil volte a matar. A medida que novas provas vêm à tona, Dexter fica à deriva. Neil Perry, o suposto assassino serial, não satisfaz suas expectativas. Enquanto isso, Dexter tem de lidar com o passado quando um adolescente que ele apanhou e libertou comete outro assassinato. Dexter resolve corrigir o erro da única maneira que conhece bem. A família de Rita é ameaçada quando seu ex-marido Paul, recentemente colocado em liberdade condicional, reassume o papel de pai. Paul chega a confrontar Dexter e deixa claro que não gosta de sua presença perto da esposa e dos filhos. Rita deseja que Paul saia de sua vida para sempre, algo que não é impossível quando se tem Dexter como namorado.
Enquanto investiga uma série de suicídios envolvendo mulheres poderosas e de grande destaque, Dexter encontra um padrão: todas consultavam o mesmo psiquiatra. Dexter se disfarça de paciente e procura o suspeito, que surpreendentemente consegue trazer à tona segredos obscuros de seu passado. O relacionamento de Debra e Ruby começa a esquentar. Já a relação de Dexter com Rita corre um sério risco a medida que Paul se aproxima cada vez mais da ex-esposa e conquista o amor dos filhos – para o desalento da moça. No trabalho, a certeza de Dexter que Neil Perry não é o Ice Truck Killer faz LaGuerta não aceitar a confissão do suspeito, apesar das evidências.
Dexter recebe uma carta informando sobre a recente morte de seu pai biológico. A notícia cai como uma bomba uma vez que Harry, o pai adotivo de Dexter, sempre afirmou que o tal homem morreu há 30 anos. Dexter vai atrás de seu obscuro passado. Rita resolve acompanhá-lo para dar apoio. Mais tarde Debra e Rudy também aparecem na casa do falecido e as coisas ficam ainda mais estranhas. Enquanto isso, em Miami, Doakes se envolve em um dúbio disparo contra um haitiano de meia idade. Enquanto a questão é investigada pela corregedoria, Batista tem de decidir se conta a verdade sobre o incidente ou sustenta a versão de Doakes.
O mundo de Dexter é abalado quando ele é chamado na cena de um massacre que julgava nunca ter visto. Isto até que uma série de lembranças vêm à tona e o deixam bastante chocado. Rita tem de contratar um advogado quando Paul resolve pedir a custódia dos filhos. Batista segue uma nova pista no caso do Ice Truck Killer e acaba dando um passo a mais na captura do cruel assassino serial. Mas será que ele não está perto demais?
Truck Killer ataca novamente. Desta vez, ele provoca um verdadeiro pesadelo na véspera de Natal em Santa’s Cottage. Porém, Dexter observa uma diferença no crime e desconfia que o Ice Truck Killer está deixando a cidade. Na verdade o assassino serial sequestrou uma pessoa muito próxima de Dexter com a intenção de atraí-lo para uma armadilha que irá mudar sua vida para sempre. Enquanto isso, o sargento Doakes nota que Dexter tem agido de forma estranha na divisão de homicídios e começa a suspeitar que ele seja o Ice Truck Killer.
A lealdade de Dexter é colocada à prova a medida que ele segue as pistas deixadas pelo Ice Truck Killer. Porém, conforme avança na caçada, Dexter questiona o quanto terá de percorrer a trajetória insana e obscura do Ice Truck Killer. Doakes, que ainda suspeita que Dexter seja o assassino serial, usa métodos questionáveis para detê-lo em sua perseguição ao criminoso. Enquanto isso, aproveitando que Dexter continua indisponível para Rita, Paul tenta convencê-la que Dexter é um homem perigoso demais para conviver com os seus filhos.
